В 1795 г. настоятель Троицкой церкви Иван Парфенов был избран церковным строителем. В помощники ему были определены крестьяне Петр Многогрешный и Алексей Ерохин. Каменная двухэтажная Троицкая церковь с теплым придельным храмом Покрова Богородицы была заложена 10 октября 1798 г. неподалеку от деревянной Троицкой церкви и ее отдельно стоящей колокольни. В 1799 г. с енисейским мещанином, мастером каменных дел Степаном Осиповичем Дудиным был заключен контракт на строительство здания. В состав артели, возводившей церковь, входили жители Енисейска: каменщик Матвей Лютов, плотники Иван Кочнев, Дмитрий Кочков и Василий Круглый.
Иконостас Покровского придела с 1804 г. выполнялся тобольским резчиком Григорием Бусыгиным — мастером по художественной обработке дерева, известным многочисленными подрядами в храмах Приенисейского края.
Нижний Покровский храм церкви был освящен в 1805 г., верхняя церковь окончена в 1810-х гг. Первым священником Троицкого храма стал Михаил Степанович Терский.
Паперть была пристроена к церкви в 1862—1863 гг. В 1870 г. во все оконные проемы здания были вставлены металлические решетки кубоватого рисунка, часть которых сохранилась до настоящего времени.
В 1880-х гг. произошли значительные изменения в архитектурном окружении Троицкой церкви. В 1883 г. в юго-западном углу ограды на месте сильно обветшавшего деревянного появилось каменное здание сторожевской. В 1885—1886 гг. в северо-западном углу ограды была выстроена каменная часовня, заменившая прежнюю деревянную.
В 1914 г. священники Троицкой церкви обратились в церковный строительный комитет с рапортом о необходимости расчистки икон в иконостасах храмов на обоих этажах здания. В рапорте они сообщали: «Живопись 36 икон иконостаса верхнего храма и 18 икон нижнего Арейской Троицкой церкви почернела и слабо заметна. Пробная чистка некоторых икон пользы не принесла. Требуется или поновить живопись, или переписать заново. Знаменский женский монастырь согласен выполнить только вторую работу, переписать иконы заново». Вследствие мнения, высказанного председателем строительного комитета священником Н. Литвинцевым о низкой исторической ценности икон Троицкой церкви, работы по их реставрации не были произведены. Но в 1914 г. здание пережило серьезный капитальный ремонт, внесший значительные изменения в архитектурный облик постройки. В частности, были полностью срублены первоначальные обрамления оконных и дверных проемов.