Насыпь, которая была сделана местами изо льда, начала вскоре разрушаться, и в июне 1937 г. движение по железной дороге прекратилось. К зиме было подготовлено земляное полотно, и узкоколейная железная дорога вступила в постоянную эксплуатацию. Поезда из Дудинки в Норильск стали идти быстрее — на прохождение всего пути требовалось около суток (вместо трех, как раньше), а при хороших погодных условиях — 10—12 часов.
Для бесперебойной работы железной дороги требовалось сооружение противозаносных заграждений. В 1937 г. была создана специальная служба для борьбы со снегом. В зиму 1944—1945 гг. были применены деревянные ограждения между станцией Надежда и шахтой «Западная». На некоторых наиболее трудных участках узкоколейная железная дорога была заключена в сплошной «наземный тоннель» — многокилометровую полностью закрытую галерею из дерева. Входные ворота таких галерей зимой открывали только при приближении поезда, а затем вновь закрывали.
С 31 октября 1938 г. железная дорога Дудинка — Норильск — Валек стала называться Норильской железной дорогой. 1 июня 1939 г. было официально открыто регулярное пассажирское движение. К январю 1940 г. дорога имела 13 железнодорожных станций, 11 поездных паровозов, 16 маневровых паровозов и два паровозных депо (Норильское и Дудинское). На дороге работали 68 машинистов. В феврале 1940 г. строительство Норильской железной дороги было объявлено законченным и создана комиссия по приемке и сдаче в эксплуатацию.
Маломощная узкоколейная железная дорога не могла справляться с возрастающим объемом перевозок для гигантского предприятия, поэтому в июне 1940 г. были начаты работы по строительству железной дороги широкой колеи (1 520 мм) Норильск — Дудинка.
В августе 1941 г. рядом с Норильском начал действовать первый участок железной дороги широкой колеи протяженностью менее 5 км. В 1942 г. один из небольших ширококолейных участков на рудниках к юго-западу от Норильска был электрифицирован. В июне 1942 г. по Норильской железной дороге пошли тяжеловесные поезда. В 1943 г. пропускная способность дороги выросла: иногда по ней проходило до 14 пар поездов в сутки. Осенью 1944 г. приступили к разработке проекта по электрификации железной дороги. В 1944 г. протяженность линий Норильской железной дороги, включая многочисленные ветки к рудникам и заводам, составляла 216 км.
В 1947 г. строительство дорог с широкой колеей возобновилось. В первую очередь было решено открывать «внутренний» участок Норильск — Кайеркан — Амбарная. В этом же году был построен паровозовагонный ремонтный завод.
В 1949 г. узкоколейную железную дорогу Норильск — Валек демонтировали и по бывшей железнодорожной насыпи проложили автодорогу.
В июле 1950 г. первый поезд прошел по линии широкой колеи от Норильска до Кайеркана. 22 ноября 1952 г. в Норильск прибыл по широкой колее первый состав из Дудинки. В 1953 г. было остановлено движение на узкоколейной дороге Норильск — Дудинка, к 1955 г. был завершен ее демонтаж. За 17 лет существования дороги по ней перевезли больше 22 млн т грузов.
Норильская железная дорога не должна была надолго остаться изолированной. В 1948 г. началось строительство Трансполярной железной дороги Салехард — Игарка. В 1951—1953 гг. было сооружено здание вокзала на станции Норильск-Сортировочная. Однако в 1953 г. наполовину готовая железная дорога Салехард — Игарка была заброшена.
В начале 1950-х гг. велось строительство небольших рудничных веток Норильской железной дороги. В 1950 г. электровозы стали работать на подъездных путях угольных шахт № 12 («Западная») и № 15 («Норильская»). В 1951 г. была построена линия до алевролитного рудника. 6 ноября 1951 г. была открыта новая электрифицированная железная дорога, предназначенная для доставки руды из огромного открытого рудника «Медвежий ручей» на расположенную вблизи него обогатительную фабрику.
По состоянию на 1954 г. развернутая протяженность путей обновленной Норильской железной дороги составляла 231 км. Главные локомотивные депо находились в Дудинке и Норильске. В 1957 г. была частично электрифицирована самая первая ширококолейная линия Норильской железной дороги, построенная еще в 1941 г. (от станции Угольная до одного из алевролитных рудников и шахты «Западная»).
Тогда же, в 1957 г., начали курсировать электропоезда. В 1959 г. был закончен перевод пригородного пассажирского движения с паровой тяги на электрическую. В 1960 г. все грузовое движение на участке Кайеркан — Норильск-Сортировочная — Западная с ответвлением до ТЭЦ-1 было окончательно переведено на электротягу. Вступила в строй первая очередь электровозного депо в Кайеркане. Кроме того, на Норильской железной дороге появились первые тепловозы.
В феврале 1963 г. была закончена электрификация железнодорожного участка Кайеркан — Алыкель. К концу июля 1965 г. на Норильской железной дороге всего было электрифицировано 105 км железнодорожных путей. Половина всех грузоперевозок осуществлялась электровозами и тепловозами.
29 марта 1966 г. для движения грузовых поездов открылась железная дорога Норильск — Талнах.
В 1967 г. началось движение пассажирских поездов к новому аэропорту Алыкель.
28 декабря 1978 г. на Норильской железной дороге был достигнут годовой грузооборот в 1 млрд тоннокилометров. В 1988 г. развернутая длина путей Норильской железной дороги составляла 587 км, из них 215 км были электрифицированы.