Поселение Жерлык образовали казаки в 1799 г. в месте слияния двух небольших рек — Жерлыка (Мокрого Жерлыка) и Боровой. Жерлык (Инжерлык) в переводе с тувинского — «питье болотное» или «вода болотная». Вначале поселение назвали заимкой Худоноговой по фамилии казака, служившего в Абаканском остроге.
В 1882 г. в Жерлыке была открыта часовня, она не имела самостоятельного прихода и числилась в приходе других церквей, священнослужители которых и совершали религиозные обряды. В 1898 г. открылась церковно-приходская школа, которая на сегодняшний день является Жерлыкской средней общеобразовательной школой № 20.
Жерлыкский сельсовет был образован в 1919 г. По итогам Всесоюзной демографической переписи 1926 г., В Жерлыкский сельсовет входили: деревня Жерлык (Худоногово), в которой насчитывалось 249 хозяйств и 1 195 человек, выселок Красный Пахарь, мельницы Белокопытовой, Дьяковой, «Компания», Корнилова, Мельникова, выселок Рассадник, заимки Подольского, Чернова, Братилова. В 1931 г. в Жерлыке действовали колхоз «Путиловец» и машинно-тракторная станция, а в 1935 г. появился колхоз им. Кирова.
В 1941 г. из села Жерлык на фронт ушли 209 человек, 144 из них погибли на фронтах Великой Отечественной войны. Здесь родился Герой Советского Союза Андриян Лукич Журавлев. В 1971 г. был открыт памятник погибшим во время войны односельчанам, в 2000 г. была установлена мемориальная доска А. Л. Журавлеву.
В разное время село входило в состав Большеничкинского и Шошинского сельсоветов. В 1985 г. был образован Жерлыкский сельсовет в современных границах, а село Жерлык стало административным центром.
